Кубанский государственный технологический университет

Как бабочки глушат сигналы летучих мышей

25-03-2011
Бабочка медведица Bertholdia trigona. Фото c сайта telegraph.co.uk

Бабочка медведица Bertholdia trigona — единственное известное в природе животное, способное защищаться от летучих мышей путем глушения их локационных сигналов.Мыши не могут научиться ловить этот вид медведиц, издающий характерные ультразвуковые щелчки. Однако как именно действуют щелчки бабочек B.

 trigona на летучих мышей, было неизвестно. Американские биологи поставили поведенческие эксперименты, в которых они проверяли три возможных механизма. Оказалось, что сигналы, издаваемые B. trigona, уменьшают точность, с которой летучая мышь определяет расстояния до нее. В результате издаваемых бабочкой щелчков летучая мышь меняет характер своих сигналов, что еще более затрудняет возможность поймать бабочку. Авторы считают, что такое поведение B. trigona могло возникнуть из более древнего способа защиты, известного у некоторых бабочек, — когда акустическая сигнализация сопровождается выделением химических веществ, отпугивающих хищника.

Летучие мыши и ночные бабочки соревнуются в эволюционной гонке по крайней мере в течение 50 миллионов лет. В процессе этой борьбы бабочки выработали достаточно простую конструкцию слуховых органов, которая способствует быстрому предупреждению о приближающейся опасности и запуску реакции избегания хищника. Бабочки из семейства медведиц, или Arctiidae, кроме того, способны издавать ультразвуковые щелчки, причем разные виды делают это по-разному. Многие из них издают щелчки достаточно редко, но акустический сигнал сопровождается выделением пахучих веществ, которые отпугивают летучих мышей. Другие виды научились подражать этим несъедобным бабочкам, щелкая и не выделяя никаких запахов (Barber, Conner, 2007). Еще один из способов защиты — щелканье в целях испугать неопытную летучую мышь. Этот способ, однако, не очень надежен, так как мыши учатся и через несколько попыток перестают обращать внимание на щелканье бабочки.

Недавно американские ученые из Университета Уэйк-Фореста показали, что один вид медведиц, Bertholdia trigona, может издавать частые ультразвуковые сигналы, которые глушат эхолокационные сигналы летучих мышей (Corcoran et al., 2009). Замечательно, что летучие мыши не способны научиться бороться с этой преградой: после многочисленных попыток мыши так и не удается поймать бабочку. Теперь те же авторы поставили задачу выяснить механизм, с помощью которого B. trigona так умело защищает себя (Corcoran et al., 2011). Они предложили три гипотезы.

Согласно первой — гипотезе иллюзорного эха, — летучая мышь может путать сигналы бабочки с эхом собственного сигнала от объекта, которого не существует. В этом случае мышь должна менять траекторию полета, улетая от несуществующего объекта. Согласно второй — гипотезе дистанционной помехи, — сигналы, издаваемые бабочкой, могут уменьшать точность определения летучей мышью расстояния до жертвы. Это может происходить в том случае, если щелчки бабочки опережают эхо от собственного сигнала летучей мыши. Наконец, согласно третьей — гипотезе маскировки, — сигналы бабочки могут полностью маскировать ее, и она оказывается «невидимой» для летучей мыши.

Поведение летучей мыши в эксперименте может показать, какая гипотеза правильная. Мышь либо будет менять траекторию полета, либо будет пытаться поймать бабочку и промахиваться, либо не будет воспринимать бабочку вообще и будет продолжать полет.

Летучая мышь, пытающаяся схватить закрепленную на нити жертву. Изображение с сайта wired.com. На этом же сайте можно посмотреть видеозаписи

Поведенческие эксперименты проводили в течение семи ночей в звуконепроницаемой комнате размером 5,8?4,0?3,0 м. В экспериментах использовали широко распространенного в Америке бурого кожана, Eptesicus fuscus, относящегося к семейству гладконосых летучих мышей. Эксперименты проводили на трех особях E. fuscus.

Предварительно было показано, что все три мыши охотно ели исследуемый вид медведиц в том случае, если бабочки не издавали звуков (отсутствие акустических сигналов было зафиксировано у 22% бабочек). Перед каждым экспериментом проверяли, насколько надежно мышь ловит контрольных бабочек, не издающих сигналов. В качестве контроля использовали Galleria melonella. После этого каждую ночь 16 бабочек (4 — B. trigona, 4 — другие виды медведиц, не издающие звук, 8 — G. melonella) в случайном порядке предъявляли одной летучей мыши. Бабочки были закреплены на нити длиной 60 см. Мышь могла атаковать бабочку несколько раз, но для анализа учитывали только первую атаку.

Все эксперименты записывались на две скоростные видеокамеры (250 кадров в секунду). Эти записи анализировали с помощью компьютерной программы (MATLAB), которая позволяла посчитать трехмерные координаты объектов в поле зрения камер. В итоге рассчитывали вектор полета, минимальное расстояние между мышью и бабочкой и вектор от мыши к бабочке в каждый момент каждого взаимодействия. Угол ? определяли как угловое отклонение между вектором полета мыши и вектором между мышью и бабочкой (рис. 1).

Рис. 1. Диаграммы иллюстрируют параметры полета летучей мыши и бабочки, которые измерялись в работе. На верхнем рисунке ? — угол между вектором полета мыши и вектором между мышью и бабочкой. Пунктирная линия — минимальное расстояние между мышью и бабочкой. На нижнем рисунке показана зависимость угла ? от времени. Верхний 95-процентный доверительный интервал посчитан на основании 20 успешных атак на контрольных бабочек. TFabort — момент, когда ? превышал верхний доверительный интервал для контрольных атак; это был индикатор прекращения атаки. Минимальное расстояние между бабочкой и мышью обозначается как ноль для каждой атаки. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Experimental Biology

Бабочки B. trigona, как и остальные медведицы, издают щелчки так называемыми тимбальными органами (см. Tymbal). Эти органы хорошо исследованы у певчих цикад, но у бабочек они имеют несколько иное строение. На тимбальных склеритах у медведиц имеются бороздки, которые позволяют им генерировать щелчки с высокой частотой. Серии щелчков генерируются как при активном изгибании тимбального склерита внутрь (active cycle), так и при пассивном возвращении склерита (passive cycle, рис. 2). Средний интервал между щелчками B. trigona, равный 325 мкс, оказывается меньше, чем разрешающая способность уха летучей мыши (400 мкс), поэтому вся серия щелчков воспринимается мышью как непрерывный звук. На рис. 2 также видно, что частотный спектр сигнала бабочки удивительным образом имитирует спектр сигнала летучей мыши.

Рис. 2. Осциллограммы (вверху), сонограммы (внизу слева) и частотные спектры (внизу справа) эхолокационного сигнала летучей мыши Eptesicus fuscus (A) и двух перекрывающихся сигналов Bertholdia trigona (B). Каждый сигнал содержит две серии щелчков, издаваемые в результате активного изгибания тимбального склерита (active cycle) и пассивного возвращения его на место (passive cycle). Серии щелчков бабочки перекрываются, так как тимбальные органы работают по очереди. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Experimental Biology

В поведенческих экспериментах авторы наблюдали три типа поведения летучих мышей. Во-первых, прямую атаку, когда мышь подлетала и пыталась схватить бабочку (рис. 3А); во-вторых, атаку близкого действия, когда мышь не пыталась схватить бабочку, но продолжала атаку после того, как бабочка начинала щелкать (рис. 3В); в-третьих, избегание, когда мышь прекращала атаку вскоре после начала щелканья бабочки и также не пыталась ее схватить (рис. 3С). Три типа поведения различались по величине угла ? (рис. 3D–F). В случае прямой атаки значения ? не превышали доверительного интервала контрольных атак. При атаке близкого действия значения ? уменьшались или были постоянны после начала щелканья бабочки, но под конец следовал сильный скачок, превышающий доверительный интервал. При избегании значения ? начинали расти сразу после того, как бабочка начинала щелкать.

Рис. 3. Три типа реакций летучей мыши на щелкающую бабочку в поведенческих экспериментах. A–C. Вид сверху трех типов атак иллюстрирует три типа реакции мыши на бабочку. Время в секундах до достижения минимального расстояния между бабочкой и мышью отмечено вдоль траектории полета мыши. D–F. Зависимость угла ? от времени использовалась, чтобы различить три типа атак. G–I. Интервал между щелчками (pulse interval) лоцирующей мыши показывает различия в ее поведении, коррелирующие с различиями в ее полете. Толстая пунктирная линия обозначает средние значения. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Experimental Biology

Эхолокационные сигналы мыши также различались во всех трех случаях (рис. 3G–I). В случае прямой атаки сигнал заканчивался типичной трелью, которая всегда присутствовала в атаках на контрольную бабочку (рис. 3G, 4А). Интервал между щелчками мыши был в среднем 6 мс. В атаке близкого действия доминировали обычные щелчки, следующие с интервалом 10–40 мс, которые обычно издаются мышами в поисковом поведении. Если трель и производилась, то очень короткая (рис. 3H, 4В). При избегании мышь начинала издавать редкие щелчки вскоре после того, как бабочка начинала щелкать, и вообще не издавала трели (рис. 4С).

Рис. 4. Сонограммы трех атак на контрольную и щелкающих бабочек. Стрелки обозначают моменты генерации эхолокационных сигналов в тех случаях, когда присутствовали щелчки B. trigona. A. Летучая мышь E. fuscus успешно атакует бабочку, не издающую сигналов. B. В атаке близкого действия мыши на щелкающую B. trigona щелчки бабочки нарушают нормальный рисунок эхолокационных сигналов. C. В случае избегания мышь увеличивает интервалы между щелчками, что означает прекращение преследования бабочки. Ноль на временной шкале обозначает момент контакта бабочки и мыши в A и минимальное расстояние между ними в B–C. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Experimental Biology

Опыт летучей мыши в экспериментах имел большое значение. Поведение избегания преобладало в течение двух первых ночей (рис. 5), тогда как с 3-й по 7-ю ночь доминировали атаки близкого действия. Это говорит о том, что вначале мыши пугались щелкающих бабочек, но потом привыкали. Тем не менее, только 30% атак заканчивались успешно, и атаки были успешны лишь в тех случаях, когда бабочки мало щелкали. Это подтверждает сделанное авторами предположение, что щелчки бабочки эффективны для глушения сигналов мышей только в том случае, если они генерируются с высокой частотой. В атаках близкого действия мышь промахивалась в среднем на 16 см.

Рис. 5. Частота атак трех типов на бабочек B. trigona менялась после двух первых экспериментальных ночей (Fisher’s exact test, &hi;2 = 6,66, p = 0,04). Для 1–2 ночи N = 11, для других ночей N = 36. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Experimental Biology

Эти результаты, по мнению авторов, соответствуют предсказаниям гипотезы дистанционной помехи. Низкий процент избеганий в течение 3–7 ночей говорит о том, что мыши не пытаются уклоняться от иллюзорных помех. Приближение мыши к бабочке на относительно короткое расстояние и попытки атак показывают, что бабочка не полностью маскируется, а следовательно, гипотезу маскировки также можно отклонить.

Известно, что, когда летучая мышь приближается к своей жертве, интервалы между щелчками, длительность и интенсивность сигнала уменьшаются. Эти изменения в сигнализации мыши чрезвычайно адаптивны. Высокая частота щелчков позволяет мыши быстро обновлять свою «локационную информацию», тогда как малая длительность сигнала предотвращает перекрывание сигнала и эха, которое начинает приходить быстрее по мере приближения к жертве. В экспериментах с B. trigona авторы наблюдали обратную ситуацию: длительность сигналов и интервалы между щелчками E. fuscus увеличивались. Такая реакция мыши должна еще более осложнять нахождение потенциальной жертвы. Авторы сравнивают это поведение с поведением других млекопитающих, которые таким же образом меняет свой сигнал в условиях высокого шума. Показано, что в этом случае улучшается распознавание сигналов.

Считается, что исходно медведицы генерировали редкие щелчки для рассеивания химических веществ с целью предупреждения о своей несъедобности. Очевидно, что эволюция акустической сигнализации у бабочек шла по пути совершенствования звуковых органов, в частности развития бороздок на тимбальной мембране и поочередной активации тимбалов, что позволило им генерировать щелчки с высокой частотой. В результате некоторые виды (а авторы верят, что B. trigona — не единственный вид бабочки, способный глушить сигналы летучих мышей) выработали такой замечательный способ защиты от достаточно изощренного хищника.

Источник: Aaron J. Corcoran, Jesse R. Barber, Nickolay I. Hristov, William E. Conner. How do tiger moths jam bat sonar? // The Journal of Experimental Biology. 2011. V. 214. P. 2416–2425.

См. также: A. J. Corcoran, J. R. Barber, W. E. Conner. Tiger moths jams bat sonar // Science. 2009. V. 325: P. 325–327.

Варвара Веденина

‹‹